Алексей Александрович Бахрушин родился в Москве в семье купца Александра Алексеевича Бахрушина. Имел двух старших братьев и трёх сестёр. С ранних лет родители привили ему любовь к искусству и театру. Его дед Алексей Фёдорович писал стихи, отец свободно владел иностранными языками. Многие родственники увлекались коллекционированием. Бахрушины были известными благотворителями в старой Москве.

Алексей Бахрушин учился в частной гимназии Ф. Креймана. В 1888 году он включился в семейное дело и до 1890 года занимался торгово-промышленной деятельностью. Затем он увлёкся собирательством и посвящал ему всё больше времени. После смерти старшего брата он возглавлял семейное дело до 1917 года. За свои промышленные достижения он удостоился нескольких золотых медалей и ордена Св. Анны 3-й степени.

Алексей Бахрушин был членом Московского биржевого общества, членом Совета Русского театрального общества и почётным членом Совета Якиманского городского попечительства о бедных. Он также был гласным Московской городской думы и возглавлял комиссию по народным развлечениям. В 1904 году он стал владельцем подмосковного имения Афинеево, где он создал гимназию. В 1916 году дом сгорел, и Бахрушины снимали дачу в деревне Малые Горки.

Алексей Бахрушин коллекционировал театральные реликвии, афиши, фотографии и сувениры. Он создал частный литературно-театральный музей, который впоследствии стал государственным. Музей был известен своей обширной коллекцией театральных раритетов, включая личные вещи актёров, декорации, афиши и программы. Алексей Бахрушин не раз представлял свою коллекцию на выставках и был удостоен ордена Св. Владимира 4-й степени.

Алексей Бахрушин умер в 1929 году в подмосковной усадьбе Малые Горки. Он был похоронен на Ваганьковском кладбище. В 1959 году Лужнецкой улице, на которой находится Театральный музей им. А. А. Бахрушина, было присвоено имя его основателя. В 1967 году на здании, где жил и работал Алексей Бахрушин, была установлена мемориальная доска. В 1982 году на территории Театрального музея был установлен бюст его основателю.